Четвертый сезон начинается с осознания того, что все вокруг находится в переходном состоянии. Елена сталкивается со своим худшим кошмаром, когда после аварии она приходит в себя и обнаруживает, что теперь должна вынести ужасающий переход обращения в вампира – или верную смерть. Стефан и Дэймон пытаются помочь Елене приспособиться к жизни, которую она никогда не хотела. Помимо этого братьям Сальваторе нужно справиться и с хаосом Аларика, который скомпрометировал вампиров и их сторонников в Мистик-Фоллс, испортив их репутацию в глазах местных церковных лидеров. Несмотря на все что произошло с ними, Елена и ее друзья выходят на финишную прямую по окончанию средней школы. И их связь с родным городом Мистик-Фоллс обретает более глубокое значение, когда в нем появляется новый таинственный злодей, который вознамерился уничтожить его.

Город настигает новая опасность – Когда Елену обуревают постоянно и резко меняющиеся эмоции, которые всегда сопровождают этап становления вампиром, Стефан и Деймон спорят, что же для нее будет лучше, но в итоге все едва не заканчивается дракой. Деймон решает по-своему помочь юной Гилберт, и просит ее ничего не говорить об этом Стефану. Между тем в город приезжает Коннор Джордан, который сразу же приступает к расспросам шерифа Форбс и мэра Локвуд. Поведение Коннора убеждают Стефана, что они столкнулись с опасным охотником на вампиров. К удивлению Джереми и Мэта в Мистик-Фоллс возвращается Эйприл, девушка, с которой они дружили в детстве. Кэролайн поддерживает Елену, когда та находится на грани срыва, находясь на городском собрании.

Коннор продолжает свои поиски, чтобы раскрыть тайны Мистик Фоллс и пытается убедить Джереми присоединиться к нему. С помощью доктора Фелл Деймон и Клаус допрашивают Коннора, но противостояние приобретает смертельный оборот. Елена пытается жить нормальной жизнью, насколько это возможно, и она решительно настроена вернуться в школу, в чем ее поддерживают Метт и Кэролайн. Появление в школе Ребекки усложняет Елене эту задачу, потому что ей очень трудно контролировать свой гнев, но она понимает, что ссора с Ребеккой может быть весьма опасной. Позже Ребекка понимает, как она одинока, и пытается подружиться с Эйприл. Стефан пытается показать Елене, что жизнь все еще может быть удивительной, и берет ее в захватывающую поездку на мотоцикле. К Тайлеру внезапно приезжает Хейли (приглашенная звезда Фиби Тонкин) - девушка-оборотень, которая помогла ему пройти через тяжелый путь разрушения связи с Клаусом. Будучи обеспокоенным за Елену, Стефана беспокоят его собственные эмоции, и он обращается за советом к сопереживающей Кэролайн.

Дэймон вместе с Бонни и Еленой отправляется в Уитморский колледж, где оккультные науки, которые раньше преподавала бабушка Бонни, теперь ведет профессор Шейн. На студенческой костюмированной вечеринке Дэймон пользуется творящимся вокруг безумием, чтобы показать Елене, как нужно выбирать жертву. Попытка Ребекки купить прощение Мэтта с треском проваливается, однако она заинтригована неожиданными новостями от Клауса. Когда Стефан спрашивает у Клауса о мотивах Коннора, тот рассказывает о давней стычке с сильной группой охотников на вампиров, но шокирует Стефана та информация, которую раскрывает Ребекка.

=

Стэфан и Клаус образуют непростой союз, с помощью которого попытаются сдержать опасность, нависшую над городком, которую вызвал Коннор. Но когда Коннор удерживает в Гриле в заложниках Джереми, Мэтта и Эйприл, между Стефаном и Дэймоном снова вспыхивают серьезные разногласия по поводу наилучшего плана действий, что ставит Елену в непростую ситуацию меж двух братьев. Ситуация резко ухудшается, когда Клаус посылает одного из своих гибридов, Дина, чтобы противостоять Коннору. Между тем Кэролайн удивлена, когда в особняке Локвудов, находит Хейли. А профессор Шейн помогает Бонни помочь побороть свой страх и чувство вины.

Когда Елену мучают ужасные галлюцинации, она совершает опасную ошибку. После того, как Стефан узнает некоторые очень тревожные новости о Елене, Клаус берет дело в свои руки. Профессор Шейн показывает Дэймону и Бонни историю древнего колдовства. С помощью от Клауса и Стефана Джереми начинает новую главу в своей жизни. А когда Елена делает Стефану болезненное признание, Мэтт дает Дэймону новую, поразительную информацию о профессоре Шейне.

Кэролайн делает все возможное, чтобы помочь Стефану и Елене в трудное время. Дэймон пытается убедить Стефана помочь ему раскрыть мотивы профессора Шейна, но Стефан полон решимости придерживаться совместного с Клаусом плана. На ежегодном фестивале мисс Мистик Фоллс Елена и Кэролайн дают совет Эйприл какое надеть платье. Тайлер и Хейли работают вместе над секретным проектом. Дэймон делится своими подозрениями с профессором Шейном. Встревоженный яркими кошмарами, Джереми просит помощи у Мэтта, ситуация накаляется гораздо быстрее, чем кто-либо ожидал.

Стефан делится с Дэймоном своими подозрениями, касающийся Елены, что не оставляет для Деймона иного выбора как помочь брату в расследовании. Ища ответы, братья Сальваторе посещают Новый Орлеан, выясняя, удастся ли им найти хоть кого-то, кто помнит события, которые произошли в их прошлое посещение, в 1942 году, включая бывшую любовницу Дэймона, Шарлотту. В отсутствие Дэймона и Стефана, Кэролайн, Елена и Бонни устраивают девичник, но страсти накаляются, когда Елена рассказывает некоторые шокирующие новости. Между тем Хейли убеждает Тайлера противостоять одному из гибридов Клауса, Кимберли, и ситуация быстро перерастает в насилие. А Дэймон сталкивается с принятием душераздирающего решения.

Улицы Мистик Фоллс заполняет тематическая вечеринка «Страна зимних чудес». Стефан и Кэролайн оказываются с Тайлером на ножах из-за его плана, касающегося Клауса и гибридов. Когда Кэролайн предлагает решение их проблемы, Хейли драматично дает понять, что она в этом участвовать не будет. Позже Клаус делает открытие, которое приводит к хаосу и насилию. В это время Елена и Дэймон отправляются в домик Гилбертов у озера, чтобы помочь Джереми побороть опасных внутренних демонов. На помощь им приходят Бонни и профессор Шейн, который рассказывает небольшую историю из прошлого, от которой все теряют дар речи.

Неожиданно появившись в Мистик-Фолле, Ребекка не тратит время в пустую, пытаясь вынудить Стефана, Елену и Кэролайн ответить на все ее вопросы, которые касаются поиска лекарства от вампиризма, что в конечном итоге приводит е шокирующей информации от Елены. Когда отец Бонни, Руди Оуэнс, берет на себя обязанности временного мэра, он делает приоритетом защиту дочери. Но в свою очередь Бонни совершенно не знакома с ролью, которую он вдруг захотел сыграть в ее жизни. Профессор Шейн продолжает поощрять Бонни практиковать ее колдовские силы, но вскоре оказывается в опасности, когда показывает слишком много не тому человеку. Позже, Кэролайн делает все возможное, чтобы успокоить Тайлера после сильной конфронтации. Между тем в домике на озере Дэймон и Мэтт обучают Джереми контролировать свои охотничьи инстинкты, однако Клаус вмешивается, чтобы ускорить процесс.

НОВАЯ ОПАСНОСТЬ – Джереми в ярости, когда Клаус пытается контролировать его, подвергая опасности жизнь Мэтта. Дэймон тренирует Джереми в охоте на новых вампиров Клауса, но обнаруживают, что Кол подбил их к этому. Кол проясняет, что он не остановится ни перед чем, чтобы убедить всех бросать поиск лекарства. Ища нового союзника, Ребекка напоминает Стефану, что когда-то они были близкими друзьями. Когда шериф Форбс и мэр Хопкинс задают Шейну вопросы о его причастности к смерти членов семей основателей, Бонни задает свои вопросы, и ответы Шейна подводят Бонни к опасной черте ее способностей. Елена ведет переговоры с Клаусом по поводу безопасности Джереми, но когда опасность внезапно исходит от совершенно неожиданного врага, она придумывает смелый план относительно Джереми.

Опасные связи – Когда Ребекка обращается с просьбой к Клаусу, чтобы остановить Кол и защитить Джереми, Клаус просит помощи Стефана. После жестокого противостояния с отцом, мэром Хопкинсом, у которого есть свой нетрадиционный подход к тому, как положить конец насилию в Мистик-Фоллс, Бонни сталкивается с Кол, которую сопровождает неожиданный посетитель. Клаус усложняет и без того напряженные отношения между Стефаном и Деймоном, рассказывая немного о личной жизни Стефана, затем удивляет Деймона, прося его о личном совете. Елена рассказывает Стефану о своем опасном плане относительно Джереми, тем самым поставя Стефана в трудное положение. Когда в средней школе мэр Хопкинс отменяет тематические танцы 1980-х, Стефан находит очаровательный способ организовать его для расстроенной Ребекки.

Таинственный остров – Шейн ведет экспедицию на необитаемый остров у берегов Новой Шотландии, где полагает и спрятано лекарство от вамперизма. В походе вглубь острова Ребекка и Елена продолжают ожесточенное соперничество, Стефан делает все возможное, чтобы сохранить мир, а Деймон обвиняет Шейна в том, что тот ведет их в ловушку. Бонни и Джереми пытаются выяснить значение отметин Охотника. А в это время Шейн рассказывает легенду о Сайласе и ведьме Кетсиях. Вернувшись в Мистик-Фоллс, Тайлер противостоит Клаусу, а Кэролайн подвергается нападению.

На острове Деймон сталкивается с охотником по имени Вон и понимает, что он является одним из пяти. Стефан делится со своими чувствами, касающиеся Елены и ее возможности стать снова человеком. Когда всплывают новые шокирующие подробности о лекарстве, ставки для всех меняются. Джереми помогает Бонни признать что реально, а что иллюзия. Шейн утешен женщиной из своего прошлого по имени Кейтлин. Вернувшись в Мистик-Фоллс, Кэролайн и Тайлер полагают, что попытка перевести код на меч охотника совершенно бесполезна без помощи Клауса, у которого есть собственные причины решения головоломки.